Handke se je rodil leta 1942 v Grebinju na Koroškem kot sin Slovenke in avstrijskega Korošca. V letih 1961-65 je v Gradcu študiral pravo, vendar je študij opustil, ko je leta 1966 izdal romaneskni prvenec Sršeni, eksperimentalno "dvojno fikcijo", v kateri glavni junak spominja na drobce drugega, za bralca neznanega romana.
Leta 1966 je izjavil, da je sodobna nemška književnost "opisno impotentna" in v slogu, polnem nenavadnih obratov in razbijanja jezikovnih konvencij, začel v zgodnejših delih raziskovati možnosti novega izraza kot vezi med človekovim notranjim svetom in svetom, ki ga obdaja. Kot so zapisali pri Švedski akademiji, je književno sceno istega leta dodobra zaznamoval tudi z igro Zmerjanje občinstva, katere glavni koncept je, da igralci užalijo občinstvo zgolj zaradi udeležbe.
"Poskrbel je, da se je oddaljil od prevladujočih zahtev po skupnostno usmerjenih in političnih stališčih in namesto tega našel svoj literarni navdih znotraj gibanja novi roman v francoski literaturi," je zapisala akademija.
Več kot 50 let kasneje je ustvaril obsežen opus del v različnih žanrih in se uveljavil kot eden najvplivnejših pisateljev v Evropi po drugi svetovni vojni. Njegova bibliografija vsebuje romane, eseje, dramska dela in scenarije. Piše tudi aktualnopolitične literarne refleksije in se ukvarja s prevajanjem, med drugim je prevedel dela slovenskih pisateljev v nemščino. Veliko in pogosto potuje po svetu. Od leta 1990 živi v Franciji v Chavillu pri Parizu.
Kot je zapisala akademija, njegova dela prežema močna želja po odkrivanju in po ubeseditvi teh odkritij z novimi literarnimi izrazi. "Sam pisatelj je dejal: 'Biti sprejemljiv, je vse.' S tem ciljem mu uspe tudi najmanjše podrobnosti v vsakodnevnem obstoju napolniti z eksplozivnim pomenom. Za njegova dela so značilna tako močan pustolovski duh kot tudi nagnjenje k nostalgiji, kar je prvič opaziti v začetku 80. let v drami Preko vasi in predvsem v romanu Ponovitev, v katerem se protagonist Georg Kobal vrne k pisateljevim slovenskim koreninam po materini strani."
"Posebnost Handkejeve umetnosti je izjemna pozornost do pokrajin in materialne prisotnosti sveta, zaradi česar sta kinematografija in slikarstvo postala dva njegova največja vira navdiha. Hkrati njegovo pisanje kaže na neomejeno iskanje eksistencialnega pomena. Zato so potepanje in selitve njegov osnovni način delovanja, cesta pa je kraj tega, kar je imenoval svoj 'epski korak'," je zapisala akademija.
In še: "Handke je izgnanstvo izbral za produktivno življenjsko pot, kjer nastopijo izkušnje prestopanja pragov in geografskih meja. Če ga lahko opišemo kot pisca kraja, njegove pozornosti ne pritegnejo predvsem metropole, temveč predmestja in pokrajina. Ponovno ujame nevidno in nas naredi del tega." Kot so še utemeljili podeljevalci, je to še zlasti vidno v nekaterih njegovih najmočnejših pripovedih, kot je roman Moje leto v nikogaršnjem zalivu. "Handke podre naše ideje o centralno vodeni državi in nam daje vedeti, da je središče povsod."
Med njegovimi deli so tudi romani Vratarjev strah pri enajstmetrovki, Kratko pismo, dolgo slovo, Žalost onkraj sanj, Napačna kretnja, Otroška zgodba, Pisateljev popoldan, Don Juan (pripoveduje sam) ter drame Kaspar, Še vedno vihar in Podzemni bluz. Med drugim je napisal tudi scenarij za film Nebo nad Berlinom Wima Wendersa.
Prejel je številne nagrade, med njimi nagrado Georga Büchnerja (1973), vilenico (1987), veliko avstrijsko državno nagrado za literaturo (1987) in nagrado Franza Kafke (2009).